В 2000 году Suzuki полностью переработала концепцию DR400, выпустив совершенно новую серию DR-Z400. Базовая версия DR-Z400 (заводское обозначение DR-Z400Y) получила современный 4-тактный одноцилиндровый двигатель DOHC с 4 клапанами жидкостного охлаждения, объёмом 398 см³. В отличие от версии S, базовая модель не имела электростартера, дорожной светотехники и зеркал - только кик-стартер и минимум оборудования для бездорожья.
Мотоцикл оснащался карбюратором Mikuni BSR36, стальной рамой, телескопической вилкой Showa 49 мм с ходом 288 мм и маятниковой задней подвеской с моноамортизатором и прогрессивной характеристикой. Сухой вес составлял около 113 кг. Снят с производства в 2004 году, уступив место версии DR-Z400SM.