Первое поколение Yamaha FZR400, известное как Genesis (код модели 1WG), выпускалось с 1986 по 1988 год. Этот мотоцикл стал первой серийной моделью Yamaha, воплотившей концепцию Genesis - наклон двигателя вперёд на 45 градусов с нисходящими впускными каналами для оптимизации центра масс.
Рама - стальная двойная нижняя (double cradle). Двигатель - 399 см³, 4-цилиндровый, DOHC, 16 клапанов, жидкостное охлаждение. Система EXUP на этой версии не устанавливалась. Степень сжатия - 11,5:1. Карбюраторы - 4x Mikuni BDS32.
Тормозная система: два передних диска диаметром 298 мм с 2-поршневыми суппортами, задний диск 220 мм с 1-поршневым суппортом. Передняя шина - 110/70-17, задняя - 140/60-18. Высота по седлу - 785 мм. Колёсная база - 1400 мм. Сухая масса - 157 кг. Объём топливного бака - 18 л.
Мощность двигателя - 59 л.с. (43,4 кВт) при 12000 об/мин, крутящий момент - 38,2 Н·м при 9500 об/мин. Коробка передач - 6-ступенчатая с передаточными числами: 3,307/2,222/1,714/1,434/1,272/1,173.